Emeleti kiállítótér

A harmincas évek második felében a múzeum a Bástya utcai oldalon kétemeletes új szárnnyal bővült, és a második emeleten tetővilágításos, kedvező térhatású kiállítóhellyel egészült ki.

Az első kiállításának anyagát Csánky Dénes, a Szépművészeti Múzeum főigazgatója, válogatta ki a Szépművészeti Múzeum gyűjteményéből, és állami letétként adta a városnak ill. a múzeumnak. A tárlat a 19. és 20. századi magyar festészet legfontosabb alkotóinak munkáit mutatta be.

Az épületben megnyitása óta folyamatosan történeti, néprajzi, képzőművészeti és régészeti kiállításokat rendeztek, mint például: A keleti kelták, Népvándorláskori művészet Pannoniában, Római plasztika Pannoniában, Római kori művészet Pannoniában, Római bronzművesség Pannoniában, stb.

Az 1960-as évektől a Csók István Képtárral párhuzamosan leginkább időszaki képzőművészeti kiállítások helyszínéül szolgált.

Nagyszabású emlékkiállítások (pl. Nemes-Lampérth József, Gulácsy Lajos, Kassák Lajos, Farkas István, Vajda Lajos, Vilt Tibor, Hajas Tibor, Gecser Lujza, Altorjai Sándor, Erdély Miklós), különböző képzőművészeti sorozatok (Kortárs művészet magángyűjteményekben) és a kortárs képzőművészek egyéni tárlatainak (Kondor Béla, Ország Lili, Ujházi Péter, Haraszty István, Szenes Zsuzsa, Halász Károly, Kőnig Frigyes, Baranyay András, Roskó Gábor, Révész László László, Szalai Tibor, Radák Eszter, Kósa János, Böröcz András, Gerhes Gábor, Győrffy László, Baglyas Erika, Asztalos Zsolt) bemutatásával vált népszerűvé az elmúlt évtizedek során a múzeum Országzászló téri kiállítóhelye.