Az épület története 1937-re nyúlik vissza, amikor Aba-Novák Vilmos Magyar-francia történelmi kapcsolatok című pannóját állami megbízásból megfestette, és a párizsi világkiállításon bemutatta. A zsűri Aba-Novákot Grand Prix-vel jutalmazta. Talán ennek is köszönhető, hogy a Székesfehérvár központjában megépíteni tervezett Horthy Miklós Kultúrház (a mai Csók István Képtár és a Vörösmarty Mihály Könyvtár) épületének nagytermét a pannók méretéhez igazították. Amikor az épület 1945-ben elkészült, ezek már nem kerülhettek tervezett helyükre. (2001. augusztus 20-a óta a felújított pannók a Csók István Képtárban „eredeti helyükön” láthatók.)

A múzeum kérésére a Városi Tanács 1954. áprilisában múzeumi célra átengedte az évek óta kihasználatlanul álló városi kultúrházat. Az épület előcsarnoka és a két emeleti nagy terme megfelelőnek tűnt a kiállítások számára. A képtárat 1955. március 27-én nyitották meg, nevét a 20. századi magyar festészet jelentős alakjáról, a Fejér megyei születésű Csók Istvánról kapta. A megnyitón az akkor 90 éves idős mester is megjelent. Az első kiállítás – a Szépművészeti Múzeum rendezésében – a magyar festészet történetét mutatta be a 19. század elejétől az 1950-es évekig.

Az elmúlt fél évszázad alatt a Csók Képtár sok jelentős, magas művészi értékű képzőművészeti esemény színhelye volt, mellyel országos és nemzetközi hírnevet szerzett. Kulturális hatása messze túlsugárzik a város határain.

Kiállításai hosszú sorában különleges, ma már művészettörténeti jelentősége van Csontváry Kosztka Tivadar első reprezentatív gyűjteményes kiállításának (1963).

A 20. század magyar művészetét mintegy három évtizeden át tartó sorozatban mutatta be a képtár (a sorozat kiállításai többek között: A századforduló művészete, 1965; A Nyolcak és Aktivisták köre, 1965; Magyar szobrászat 1920–1945, 1966; Szentendrei művészet, 1969; Az Európai Iskola, 1973; Az ötvenes évek, 1981; A kibontakozás évei 1960 körül, 1983; Régi és új avantgárd 1967– 1975, 1987; Mi „kelet-franciák” – Magyar művészet 1981–1989, 1993; Művek és magatartás 1990–1996, 1996).

A magyar művészettörténet számos kiemelkedő képzőművészének rendezték itt meg országos jelentőségű emlékkiállítását (pl. Erdély Miklós).

Nagyszabásúak és nagyhatásúak a kortárs művészetet, annak legfőbb törekvéseit, képviselőit bemutató tárlatok is. Egyik emlékezetes kiállítás volt, amikor 1974-ben Schaár Erzsébet a képtár emeleti helyiségeire komponálta Utca című, egész életművét összefoglaló nagyplasztikai alkotását. A kiállítást Pilinszky János külön az alkalomra írt verseivel vezette be.

A képzőművészeti kiállítások mellett a Képtár kiemelkedő néprajzi (A népművészet évszázadai című sorozatban: Festett táblák 1526–1825, 1969; Képek és szobrok, 1970; Népi építkezés, 1972), régészeti-történeti (Mátyás király kincsei, 1964; Antik művészet, 1975; Alba Regia liberata, 1988; Vallások és kultuszok Pannóniában, 1996), régészeti (Aquileia-Aquincum-Gorsium, 1995; Basilica Grandis et Famosa, 2000) és kultúrtörténeti (A bűvös tükör, 1993) kiállításoknak is helyet adott.

A Csók István Képtár immár az 1960-as évek eleje óta jelentős és fontos, olykor „legendás” időszaki kiállítások helyszíne, s ezt a szerepét a jövőben is meg kívánja őrizni.